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Sin sus poderes, por primera vez, Lobezno es verdaderamente vulnerable. Después de una vida de dolor y angustia, sin rumbo y perdido en el mundo donde los X-Men son leyenda, su mentor Charles Xavier lo convence de asumir una última misión: proteger a una joven que será la única esperanza para la raza mutante.

Cuando el pequeño Rory (Jacob Tremblay) activa accidentalmente el regreso a la Tierra de los yautjas, desencadenará la vuelta de los cazadores más letales del universo, una especie extraterrestre caracterizada por convertir en su trofeo al resto de criaturas y por obtener su poder a través de la hibridación. Ahora, estos alienígenas han mejorado su ADN y ahora son aún más peligrosos, fuertes, inteligentes y mortales. Por eso, solo un grupo de exsoldados y una profesora de ciencias podrán evitar el fin de la humanidad.

Al veterano mercenario Jimmy Conlon, conocido como El Cavatumbas, lo persiguen los crímenes del pasado, pero tambien el policía que le ha seguido la pista durante 30 años. Cuando se entera de que su hijo Mike corre peligro, Jimmy tiene que elegir entre el clan criminal al que ha pertenecido siempre y su familia, a la que había abandonado hace mucho tiempo. Sólo dispone de una noche para averiguar a quién debe su lealtad.

En esta historia la Tierra ha sido invadida, pero la raza humana no se ha extinguido por completo, ya que los invasores se han apoderado de las mentes terrestres y han salvado sus cuerpos, que utilizan para transportarse. Esto hace que algunos de estos contenedores físicos, como el de Melanie Stryder (Saoirse Ronan, 'Hanna'), opongan resistencia a la invasión de su mente. Melanie no se hace a la idea de perder el control de sí misma y envía a su alma invasora, Wanderer (la misma actriz), constantes reminiscencias de su pasado que contienen recuerdos del hombre al que amaba, Jared (Max Irons, 'El retrato de Dorian Gray'). Debido a las sensaciones tan fuertes que recibe, Wanderer no puede hacerse con el control total de Melanie y empieza a desarrollar sentimientos hacia el hombre que aparece en su mente y que no conoce. Ambas fuerzas, la de Melanie y Wanderer, se aunarán para conseguir al mismo amante.